Oleg Menchikov est né le 8 novembre 1960 à Serpoukhov, une petite ville située à 100 km de Moscou. En 1977, il entre à l'Ecole de théâtre M.C. Chtchepkine (Театральноe училищe им. М.С. Щепкина) à Moscou.
Il commence sa carrière de comédien en 1981 à Moscou au Théâtre Maly (Малый театр), puis au Théâtre Central de l’Armée Soviétique (Центральный Академический Театр Советской Армии) (1982-1985) et enfin au Théâtre Ermolova (Театр им. М. Н. Ермоловой) (1985-1989).
C'est à cette époque qu'il joue le rôle de Caligula (1990 - 1992) sous la direction de Piotr Fomenko et celui du danseur Nijinski dans "N" (1993).
Un de ses rôles les plus connus est celui du poète Sergueï Essenine dans la pièce de Martin Sherman When she danced au théâtre Globe à Londres, sa partenaire est Vanessa Redgrave.
Pour sa performance, il reçoit en 1992 le Prix Laurence Olivier (Laurence Olivier Theatre Awards : Best actor in a supporting role) de la part de la British Academy of Dramatic Arts.
La pièce est reprise à Paris en 1994 à la Comédie des Champs Elysées, la partenaire de Menchikov, dans le rôle d’Isadora Duncan, est Anny Duperey.
En 1995, il fonde et dirige la Société Théâtrale 814 (Театральное Товарищество 814) dont l'objectif est de soutenir les jeunes acteurs doués et encore inconnus. Il met en scène la première pièce montée par TT814, Le malheur d’avoir trop d’esprit (Gore ot ouma), un classique écrit par A.S Griboedov, où il joue le rôle principal (1998-2000).
Ensuite viennent La Cuisine (2000, mise en scène et rôle principal), une pièce écrite par un jeune dramaturge Maxim Kurochkin, Les Joueurs (2001 – 2003, mise en scène et rôle d’Outechitelnyj) de N.V. Gogol et Le Démon (2003, mise en scène de Kirill Serebrennikov et rôle principal pour lui) de M.Y.Lermontov.
Au cinéma , il s'affirme avec le rôle de Kostik dans La porte Pokrovski (Pokrovskije Vorota), film TV de Mikhail Kozakov.
Deux films de Nikita Mikhalkov le rendent particulièrement célèbres : Soleil trompeur (Утомленные солнцем) et Le Barbier de Sibérie , ainsi que le film de Régis Wargnier : Est-Ouest, et celui de Sergueï Bodrov, Le Prisonnier du Caucase
Oleg Menchikov est lauréat de plusieurs récompenses russes : Nika, Triumpf, prix du Festival Kinotavr, prix de l'Etat russe (Государственная премия российской Федерации), etc.
Depuis 2001, Oleg Menchikov représente en Russie la marque de montres Longines et est reconnu par Longines comme l'acteur le plus élégant de son pays.